Патогенетические параллели опухолевого роста и патологической инвазии плаценты

Каюмова А.В., Мелкозерова О.А., Башмакова Н.В., Мальгина Г.Б., Чистякова Г.Н.

ФГБУ «Уральский научно-исследовательский институт охраны материнства и младенчества» Министерства здравоохранения Российской Федерации, Екатеринбург, Россия
Цель: Изучить современные представления о патогенезе патологической инвазии плаценты по данным отечественной и зарубежной литературы и выявить параллели между некоторыми патогенетическими механизмами опухолевого роста и аномальной инвазии плаценты.
Материалы и методы: По ключевым словам «плацента», «глубокая инвазия плаценты», «приращение плаценты», «имплантация», «апоптоз», «неоангиогенез», «митохондриальная дисфункция», «placenta accretа spectrum», «percreta», «increta», «accreta», «epithelial-mesenchymal transition» проведен поиск литературных источников в отечественных и зарубежных базах данных: eLibrary, Medline/PubMed, Embase, Crossref.
Результаты: Патологическая инвазия плаценты рассматривается как мультифакториальное осложнение гестации, имеющее черты опухолевого роста, в том числе аномального неоангиогенеза, апоптоза, неконтролируемого протеолиза, ухода от иммунологического контроля. В основе данных патофизиологических параллелей лежит феномен эпителиально-мезенхимального перехода. Представлены последние исследования, в которых продемонстрирована роль митохондриальной дисфункции в плаценте в изменении экспрессии генов-промоторов, регулирующих глубину инвазии плаценты.
Заключение: Выявленные в настоящей статье параллели между некоторыми патогенетическими механизмами опухолевого роста и аномальной инвазии плаценты могут послужить поводом для дальнейших углубленных исследований патогенеза данного осложнения беременности с целью расширения научных представлений о патофизиологии глубокого приращения плаценты, усовершенствования моделей прогнозирования данной патологии для предотвращения материнской заболеваемости и смертности.

Ключевые слова

глубокая инвазия плаценты
приращение плаценты
эпителиально-мезенхимальный переход
имплантация
апоптоз
неоангиогенез
митохондриальная дисфункция

Список литературы

  1. Shainker S., Shamshirsaz A., Haviland M., O'Brien K., Redhunt A., Bateni Z. et al. Utilization and outcomes of massive transfusion protocols in women with and without invasive placentation. J. Matern. Fetal Neonatal Med. 2020; 33(21): 3614-8. https://dx.doi.org/10.1080/14767058.2019.1581168.
  2. Лисицына О.И., Низяева Н.В., Михеева А.А. Врастание плаценты. Эволюция знаний и умений. Акушерство и гинекология. 2021; 6: 34-40.
  3. D'Antonio F., Palacios-Jaraquemada J., Timor-Trisch I., Cali G. Placenta accreta spectrum disorders: Prenatal diagnosis still lacks clinical correlation. Acta Obstet. Gynecol. Scand. 2018; 97(7): 773-5. https://dx.doi.org/10.1111/aogs.13374.
  4. Гуменюк Е.Г., Рудакова И.С. Врастание плаценты: обзор литературы с обсуждением клинического случая «near miss». Медико-фармацевтический журнал «Пульс». 2020; 22(1): 21-33.
  5. Баринов С.В., Медянникова И.В., Тирская Ю.И., Безнощенко Г.Б., Кадцына Т.В., Лазарева О.В., Биндюк А.В., Неустроева Т.Н., Степанов С.С. Прогнозирование приращения плаценты при ее предлежании. Акушерство и гинекология. 2021; 1: 61-9.
  6. Шмаков Р.Г., Пирогова М.М., Васильченко О.Н., Чупрынин В.Д., Ежова Л.С. Хирургическая тактика при врастании плаценты с различной глубиной инвазии. Акушерство и гинекология. 2020; 1: 78-82.
  7. Михеева А.А., Шмаков Р.Г., Рогачевский О.В. Возможности сохранения репродуктивной функции у женщин после органосохраняющих операций при врастании плаценты. Акушерство и гинекология. 2022; 1: 90-6.
  8. Irving C., Hertig A.T. A study of placenta accreta. Surg. Gynecol. Obstet. 1937; 64: 178-200.
  9. Luke R.K., Sharpe J.W., Greene R.R. Placenta accreta: The adherent or invasive placena. Am. J. Obstet. Gynecol. 1966; 95: 660-8.
  10. Silver R.M., Landon M.B., Rouse D.J., Leveno K.J., Spong C.Y., Thom E.A. et al. Maternal morbidity associated with multiple repeat cesarean deliveries. Obstet. Gynecol. 2006; 107(6): 1226-32. https://dx.doi.org/10.1097/01.AOG.0000219750.79480.8432.
  11. Miller W.G. A clinical and pathology study of placenta accrete. J. Obstet. Gynaecol. Br. Emp. 1959; 66: 353-64. https://dx.doi.org/10.1111/j.1471-0528.1959.tb02043.x.
  12. Khong T.Y., Robertson W.B. Placenta creta and placenta praevia creta. Placenta. 1987; 8(4): 399-409. https://dx.doi.org/1010.1016/0143-4004(87)90067-1.
  13. Fox H. Pathology of the placenta. 2nd ed. London: Saunders; 1997. 488p.
  14. Strickland S., Richards W.G. Invasion of the trophoblasts Cell. 1992; 71: 355-7. https://dx.doi.org/10.1016/0092-8674(92)90503-5.
  15. Tantbirojn P., Crum CD., Parast M.M. Pathophysiology of placenta creta: the role of deciduas and extravillous cytotrophoblast. Placenta. 2008; 29(7): 639-45. https://dx.doi.org/10.1016/j.placenta.2008.04.008.
  16. Benirschke K., Kaufmann P. Pathology of the human placenta. 4th ed. New York: Springer; 2000. 947p.
  17. Wehrum M.J., Buhimschi I.A., Salafia C., Thung S., Bahtiyar M.O., Werner E.F. et al. Accreta complicating complete placenta previa is characterized by reduced systemic levels of vascular endothelial growth factor and by epithelial-to-mesenchymal transition of the invasive trophoblast. Am. J. Obstet. Gynecol. 2011; 204(5): 411.e1-411.e11. https://dx.doi.org/10.1016/j.ajog.2010.12.027.
  18. Jauniaux E., Burton G.J. Pathophysiology of placenta accreta spectrum disorders: A review of current findings. Clin. Obstet. Gynecol. 2018; 61(4): 743-54. https://dx.doi.org/10.1097/GRF.0000000000000392.
  19. Kim S.M., Kim J.S. A review of mechanisms of implantation. Dev. Reprod. 2017; 21(4): 351-9. https://dx.doi.org/10.12717/DR.2017.21.4.351.
  20. Governini L., Luongo F.P., Haxhiu A., Piomboni P., Luddi A. Main actors behind the endometrial receptivity and successful implantation. Tissue Cell. 2021; 73: 101656. https://dx.doi.org/10.1016/j.tice.2021.101656.
  21. Jansen C.H.J.R., Kastelein A.W., Kleinrouweler C.E., Leeuwen E.V., Jong K.H., Pajkrt E., Noorden C.J.F., Van Noorden C.J.F. Development of abnormalities in the location and anatomy of the placenta. Acta Obstet. Gynecol. Scand. 2020; 99(8): 983-93. https://dx.doi.org/10.1111/aogs.13834.
  22. Fournier S.B., D'Errico J.N., Stapleton P.A. Uterine vascular control preconception and during pregnancy. Compr. Physiol. 2021; 11(3): 1871-93. https://dx.doi.org/10.1002/cphy.c190015.
  23. Allerkamp H.H., Clark A.R., Lee T.C., Morgan T.K., Burton G.J., James J.L. Something old, something new: digital quantification of uterine vascular remodelling and trophoblast plugging in historical collections provides new insight into adaptation of the utero-placental circulation. Hum. Reprod. 2021; 36(3): 571-86. https://dx.doi.org/10.1093/humrep/deaa303.
  24. James J.L., Saghian R., Perwick R., Clark A.R. Trophoblast plugs: impact on utero-placental haemodynamics and spiral artery remodelling. Hum. Reprod. 2018; 33(8):1430-41. https://dx.doi.org/10.1093/humrep/dey225.
  25. Jauniaux E., Collins S., Burton G.J. Placenta accreta spectrum: pathophysiology and evidence-based anatomy for prenatal ultrasound imaging. Am. J. Obstet. Gynecol. 2018; 218(1): 75-87. https://dx.doi.org/10.1016/j.ajog.2017.05.067.
  26. Liu X., Wang Y., Wu Y., Zeng J., Yuan X., Tong C., Qi H. What we know about placenta accreta spectrum (PAS). Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2021; 259: 81-9. https://dx.doi.org/10.1016/j.ejogrb.2021.02.001.
  27. Nik-Ahmad-Zuky N.L., Seoparjoo A., Husna E.I.E. Placenta increta presenting with threatened miscarriage during the first trimester in rhesus-negative mother: a case report. J. Med. Case Rep. 2021; 15(1): 448. https://dx.doi.org/10.1186/s13256-021-03030-x.
  28. El-Hussieny M., Mohammed E.M., Zenhom N.M., Refaie M.M., Okasha A.M., Tawab M.A.E. Possible role of TGF- β 1, MMP-2, E-CAD, β-Catenin and antioxidants in pathogenesis of placenta accreta. Fetal Pediatr. Pathol. 2021; 40(3): 222-32. https://dx.doi.org/10.1080/15513815.2020.1843574.
  29. Cabral-Pacheco G.A., Garza-Veloz I., Castruita-De la Rosa C., Ramirez-Acuña J.M., Perez-Romero B.A., Guerrero-Rodriguez J.F. et al. The roles of matrix metalloproteinases and their inhibitors in human diseases. Int. J. Mol. Sci. 2020; 21(24): 9739. https://dx.doi.org/10.3390/ijms21249739.
  30. DaSilva-Arnold S.C., Zamudio S., Al-Khan A., Alvarez-Perez J., Mannion C., Koenig C. et al. Human trophoblast epithelial-mesenchymal transition in abnormally invasive placenta. Biol. Reprod. 2018; 99(2): 409-21. https://dx.doi.org/10.1093/biolre/ioy042.
  31. Carlino C., Rippo M.R., Lazzarini R., Monsurrò V., Morrone S., Angelini S. et al. Differential microRNA expression between decidual and peripheral blood natural killer cells in early pregnancy. Hum. Reprod. 2018; 33(12): 2184-95. https://dx.doi.org/10.1093/humrep/dey323.
  32. Díaz-Hernández I., Alecsandru D., García-Velasco J.A., Domínguez F. Uterine natural killer cells: from foe to friend in reproduction. Hum. Reprod. Update. 2021; 27(4): 720-46. https://dx.doi.org/10.1093/humupd/dmaa062.
  33. Bulmer J.N., Lash G.E. Uterine natural killer cells: Time for a re-appraisal? F1000Res. 2019; 8: 999-1000. https://dx.doi.org/10.12688/f1000research.19132.1.
  34. Carvajal L., Gutiérrez J., Morselli E., Leiva A. Autophagy process in trophoblast cells invasion and differentiation: similitude and differences with cancer cells. Front. Oncol. 2021; 11: 637594. https://dx.doi.org/ 10.3389/fonc.2021.637594.
  35. Verbovsek U., Van Noorden C.J., Lah T.T. Complexity of cancer protease biology: Cathepsin K expression and function in cancer progression. Semin. Cancer Biol. 2015; 35: 71-84. https://dx.doi.org/10.1016/j.semcancer.2015.08.010.
  36. Lala P.K., Nandi P., Hadi A., Halari C. Placenta; 2021; 116: 12-30. https://dx.doi.org/10.1016/j.placenta.2021.03.003.
  37. Wang N., Shi D., Li N., Qi H. Clinical value of serum VEGF and sFlt-1 in pernicious placenta previa. Ann. Med. 2021; 53(1): 2041-9. https://dx.doi.org/ 10.1080/07853890.2021.1999492.
  38. Shainker S.A., Dannheim K., Gerson K.D., Neo D., Zsengeller Z.K., Pernicone E. et al. Down-regulation of soluble fms-like tyrosine kinase 1 expression in invasive placentation. Arch. Gynecol. Obstet. 2017; 296(2): 257-62. https://dx.doi.org/10.1007/s00404-017-4432-7.
  39. Bartels H.C., Postle J.D., Downey P., Brennan D.J. Placenta accreta spectrum: A review of pathology, molecular biology, and biomarkers. Dis. Markers. 2018; 2018: 1507674. https://dx.doi.org/10.1155/2018/1507674.
  40. Goh W., Yamamoto S.Y., Thompson K.S., Bryant-Greenwood G.D. Relaxin, its receptor (RXFP1), and insulin-like peptide 4 expression through gestation and in placenta accreta. Reprod. Sci. 2013; 20(8): 968-80. https://dx.doi.org/10.1177/1933719112472735.
  41. Brabletz T., Kalluri R., Nieto M.A., Weinberg R.A. EMT in cancer. Nat. Rev. Cancer. 2018; 18(2): 128-34. https://dx.doi.org/10.1038/nrc.2017.118.
  42. Поздняков Д.Ю., Шувалов О.Ю., Барлев Н.А., Миттенберг А.Г. Транскрипционный фактор ZEB1: посттранскрипционная регуляция его активности в карциномах молочной железы человека. Цитология. 2020; 62(1): 3-15.
  43. Imani S., Hosseinifard H., Cheng J., Wei C., Fu J. Prognostic value of EMT-inducing transcription factors (EMT-TFs) in metastatic breast cancer: A systematic review and meta-analysis. Sci. Rep. 2016; 6: 28587. https://dx.doi.org/10.1038/srep28587.
  44. Li N., Yang T., Yu W., Liu H., Qiao C., Liu C. The role of Zeb1 in the pathogenesis of morbidly adherent placenta. Mol. Med. Rep. 2019; 20(3):2812-22. https://dx.doi.org/10.3892/mmr.2019.10490.
  45. Wu W.S., You R.I., Cheng C.C., Lee M.C., Lin T.Y., Hu C.T. Snail collaborates with EGR-1 and SP-1 to directly activate tran- scription of MMP 9 and ZEB1. Sci. Rep. 2017; 7: 17753. https://dx.doi.org/10.1038/s41598-017-18101-7.
  46. Soyama H., Miyamoto M., Ishibashi H., Iwahashi H., Matsuura H., Kakimoto S. et al. Placenta previa may acquire invasive nature by factors associated with epithelial-mesenchymal transition and matrix metalloproteinases. J. Obstet. Gynaecol. Res. 2020; 46(12): 2526-33. https://dx.doi.org/10.1111/jog.14485.
  47. Hayder H., O'Brien J., Nadeem U., Peng C. MicroRNAs: crucial regulators of placental development. Reproduction. 2018; 155(6): 259-71. https://dx.doi.org/10.1530/REP-17-0603.
  48. Liao G., Wang R., Rezey A.C., Gerlach B.D., Tang D.D. Micro-RNA miR-509 regulates ERK1/2, the vimentin network, and focal adhesions by targeting Plk1. Sci. Rep. 2018; 8: 12635. https://dx.doi.org/10.1038/s41598-018-30895-8.
  49. Кугаевская Е.В., Гуреева Т.А., Тимошенко О.С., Соловьева Н.И. Система активатора плазминогена урокиназного типа и ее роль в прогрессировании опухоли. Биомедицинская химия. 2018; 64(6), 472-86.
  50. Gu Y., Meng J., Zuo C., Wang S., Li H., Zhao S. et al. Downregulation of MicroRNA-125a in placenta accreta spectrum disorders contributes antiapoptosis of implantation site intermediate trophoblasts by targeting MCL1. Reprod. Sci. 2019; 26(12): 1582-9. https://dx.doi.org/10.1177/1933719119828040.
  51. Чистякова Г.Н., Ремизова И.И., Гришкина А.А., Каюмова А.В., Нестеров В.Ф. Морфологические и иммуногистохимические особенности плацентарной ткани при аномалиях прикрепления плаценты. Российский вестник акушера-гинеколога. 2019; 19(2): 34-41.
  52. Humaira A., Edwin C. Etiopathogenesis and risk factors for placental accreta spectrum disorders. Best Pract. Res. Clin. Obstet. Gynaecol. 2021; 72: 4-12. https://dx.doi.org/10.1016/j.bpobgyn.2020.07.006.
  53. Ernst L.M., Linn R.L., Minturn L., Miller E.S. Placental pathologic associations with morbidly adherent placenta: potential insights into pathogenesis. Pediatr. Dev. Pathol. 2017; 20(5): 387-93. https://dx.doi.org/10.1177/1093526617698600.
  54. Jabrane-Ferrat N., Siewiera J. The up side of decidual natural killer cells: new developments in immunology of pregnancy. Immunology. 2014; 141(4): 490-7. https://dx.doi.org/10.1111/imm.12218.
  55. Judge A., Dodd M.S. Metabolism. Essays Biochem. 2020; 64(4): 607-47. https://dx.doi.org/10.1042/EBC20190041.
  56. Holland O., Dekker Nitert M., Gallo L.A., Vejzovic M., Fisher J.J., Perkins A.V. Review: Placental mitochondrial function and structure in gestational disorders. Placenta. 2017; 54: 2-9. https://dx.doi.org/10.1016/j.placenta.2016.12.012.
  57. Egan G., Khan D.H., Lee J.B., Mirali S., Zhang L., Schimmer A.D. Mitochondrial and metabolic pathways regulate nuclear gene expression to control differentiation, stem cell function, and immune response in leukemia. Cancer Discov. 2021; 11(5): 1052-66. https://dx.doi.org/10.1158/2159-8290.CD-20-1227.
  58. Liu S., Diao L., Huang C., Li Y., Zeng Y., Kwak-Kim J.Y.H. The role of decidual immune cells on human pregnancy. J. Reprod. Immunol. 2017; 124: 44-53. https://dx.doi.org/10.1016/j.jri.2017.10.045.
  59. Cartwright J.E., James-Allan L., Buckley R.J., Wallace A.E. The role of decidual NK cells in pregnancies with impaired vascular remodelling. J. Reprod. Immunol. 2017;119: 81-4. https://dx.doi.org/10.1016/j.jri.2016.09.002.
  60. Ander S.E., Diamond M.S., Coyne C.B. Immune responses at the maternal-fetal interface. Sci. Immunol. 2019; 4(31): eaat6114. https://dx.doi.org/10.1126/ sciimmunol.aat6114.
  61. Ning F., Liu H., Lash G.E. The role of decidual macrophages during normal and pathological pregnancy. Am. J. Reprod. Immunol. 2016; 75(3): 298-309. https://dx.doi.org/10.1111/aji.12477.
  62. Wu K., Lin K., Li X., Yuan X., Xu P., Ni P. et al. Redefining tumor-associated macrophage subpopulations and functions in the tumor microenvironment. Front. Immunol. 2020; 11: 1731. https://dx.doi.org/10.3389/fimmu.2020.01731.
  63. Fernández-Cortés M., Delgado-Bellido D., Oliver F.J. Vasculogenic mimicry: become an endothelial cell ‘But Not So Much’. Front. Oncol. 2019; 9: 803. https://dx.doi.org/10.3389/fonc.2019.00803.
  64. West R.C., Bouma G.J., Winger Q.A. Shifting perspectives from "oncogenic" to oncofetal proteins; how these factors drive placental development. Reprod. Biol. Endocrinol. 2018; 16(1): 1-12. https://dx.doi.org/10.1186/s12958-018-0421-3.
  65. Murray M.J., Lessey B.A. Embryo implantation and tumor metastasis: Common pathways of invasion and angiogenesis. Semin. Reprod. Endocrinol. 1999; 17(3): 275-90. https://dx.doi.org/10.1055/s-2007-1016235 110.
  66. Li X., Sun X., Carmeliet P. Hallmarks of endothelial cell metabolism in health and disease. Cell Metab. 2019; 30(3): 414-33. https://dx.doi.org/10.1016/j.cmet.2019.08.011.
  67. Zecchin A., Kalucka J., Dubois C., Carmeliet P. How endothelial cells adapt their metabolism to form vessels in tumors. Front. Immunol. 2017; 8: 1750. https://dx.doi.org/10.3389/fimmu.2017.01750.
  68. Macklin P.S., McAuliffe J., Pugh C.W., Yamamoto A. Hypoxia and HIF pathway in cancer and the placenta. Placenta. 2017; 56: 8-13. https://dx.doi.org/10.1016/ j.placenta.2017.03.010.

Поступила 15.02.2022

Принята в печать 28.04.2022

Об авторах / Для корреспонденции

Каюмова Алена Владимировна, к.м.н., в.н.с., руководитель отдела контроля качества оказания медицинской помощи, Уральский НИИ ОММ Минздрава России,
+7-982-62-32-047, kaum-doc@mail.ru, https://orcid.org/0000-0003-2685-4285, 620028, Россия, Екатеринбург, ул. Репина, д. 1.
Мелкозерова Оксана Александровна, д.м.н., заместитель директора по научной работе, Уральский НИИ ОММ Минздрава России, abolmed1@mail.ru,
https://orcid.org/0000-0002-4090-0578, 620028, Россия, Екатеринбург, ул. Репина, д. 1.
Башмакова Надежда Васильевна, д.м.н., профессор, главный научный сотрудник, Уральский НИИ ОММ Минздрава России, bashmakovanv@niiomm.ru,
https://orcid.org/0000-0001-5746-316X, 620028, Россия, Екатеринбург, ул. Репина, д. 1.
Мальгина Галина Борисовна, д.м.н., доцент, директор Уральского НИИ ОММ Минздрава России, galinamalgina@mail.ru,
https://orcid.org/0000-0002-5500-6296, 620028, Россия, Екатеринбург, ул. Репина, д. 1.
Чистякова Гузель Нуховна, д.м.н., профессор, руководитель научного отделения иммунологии и микробиологии, Уральский НИИ ОММ Минздрава России,
guzel@niiomm.ru, https://orcid.org/0000-0002-0852-6766, 620028, Россия, Екатеринбург, ул. Репина, д. 1.
Автор, ответственный за переписку: Алена Владимировна Каюмова, kaum-doc@mail.ru

Вклад авторов: Каюмова А.В., Мелкозерова О.А. – концепция и дизайн исследования, сбор и обработка материала; Каюмова А.В. – написание текста; Башмакова Н.В., Мелкозерова О.А., Мальгина Г.Б., Чистякова Г.Н. – редактирование.
Конфликт интересов: Авторы заявляют об отсутствии возможных конфликтов интересов.
Финансирование: Государственное задание по научно-исследовательской работе №056-00121-22-00.
Для цитирования: Каюмова А.В., Мелкозерова О.А.,
Башмакова Н.В., Мальгина Г.Б., Чистякова Г.Н. Патогенетические параллели опухолевого роста и патологической инвазии плаценты.
Акушерство и гинекология. 2022; 5: 14-22
https://dx.doi.org/10.18565/aig.2022.5.14-22

Также по теме

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.